Exploración de los mecanismos genéticos involucrados en la evolución de la dentición faríngea en peces óseos.

Abstract

Una de las características distintivas de los vertebrados con mandíbula (Gnathostomata) es la dentición. A partir de elementos ancestrales comunes se ha desarrollado una enorme diversidad morfológica en los distintos grupos de vertebrados. Entre esta diversidad, se pueden encontrar dientes no solo en la región oral, sino también en la región faríngea, como el sistema de mandíbulas faríngeas en teleósteos y otros peces de aleta radiada (Actinopterygii). Estas mandíbulas faríngeas poseen dientes grandes similares a los de las mandíbulas orales, que además comparten mecanismos moleculares específicos del desarrollo dental. Los cambios en los patrones de expresión de morfógenos son una fuente de variación importante para la evolución morfológica. A su vez, estos patrones de expresión son modulados por factores de transcripción y secuencias regulatorias en el genoma. Por lo tanto, resulta interesante explorar la asociación entre cambios morfológicos en la evolución de la dentición faríngea, y la distribución filogenética de ciertos elementos genéticos que regulan la odontogénesis. Sin embargo, no existe claridad sobre el momento en la evolución en que aparece la dentición faríngea, incluso discutiéndose la posibilidad de un origen sumamente antiguo, previo a los dientes orales. Para aclarar este tema, se realizó una revisión de la literatura morfológica de la dentición faríngea en vertebrados fósiles y actuales, a fin de realizar análisis en un contexto filogenético-comparativo. Esta revisión reveló que la primera dentición faríngea hace su aparición mucho después que los dientes orales, en forma de placas dentales con pequeños dientes sobre los arcos branquiales, hacia el origen del grupo corona de Osteichthyes. Luego, estos dientes aumentan de tamaño sobre los arcos más posteriores en algunos Actinopterygii, formando los dientes de las mandíbulas faríngeas. Para evaluar la correspondencia de estos cambios morfológicos con la aparición de mecanismos genéticos, se estudiaron elementos que están involucrados en el desarrollo de la dentición oral y faríngea de peces teleósteos, realizando una búsqueda de sus secuencias en genomas publicados de vertebrados. Se consideraron para este análisis una región conservada de una secuencia enhancer del gen dlx2, y el gen eve1. Se encontró que estos elementos genéticos se originaron hacia el grupo corona de Osteichthyes, coincidiendo con el origen de la dentición faríngea. Además, la distribución en la filogenia de la región enhancer apoya un origen del rol odontogénico de dlx2 en Osteichthyes, en lugar de un origen ancestral en Gnathostomata. Por otro lado, se encontró la presencia no reportada previamente de eve1 en el celacanto Latimeria chalumnae, cambiando la posición probable de la pérdida de este gen en el linaje conducente a tetrápodos, siendo posible que estuviese presente en tetrapodomorfos tempranos. Se puede concluir que la dentición faríngea y mecanismos genéticos de la odontogénesis involucrando a dlx2 y eve1 se originan hacia el grupo corona de Osteichthyes, en un punto mucho más reciente de lo que se había sugerido anteriormente. A través de este acercamiento comparativo y bioinformático, fue posible formular hipótesis evolutivas relevantes para la evolución de la dentición faríngea, que podrán ser complementadas de manera experimental a futuro.

One of the most distinct characteristics of jawed vertebrates (Gnathostomata) is the presence of teeth. Teeth display enormous morphological diversity in different groups arising from common ancestral structures. Within this diversity, teeth can be found not only on the oral region, but also in the pharyngeal region, such as the pharyngeal jaw apparatus of teleosts and other ray finned fishes (Actinopterygii). These pharyngeal jaws possess large teeth comparable to those on the oral jaws and also share specific molecular markers of tooth development. Changes in the developmental expression patterns of morphogens are an important source of morphological evolution. In turn, these patterns of expression are driven by transcription factors and regulatory sequences in the genome. Thus, exploring the link between morphological changes throughout vertebrate dentition evolution with the distribution of certain genetic elements in genome databases is an interesting endeavor. However, there is currently no consensus on the point of origin of these pharyngeal teeth, with the idea that they may predate even oral teeth being prevalent. To shed light on this subject, a review of the morphological literature was undertaken, to establish analyses in a comparative phylogenetic context. This review revealed the origin of pharyngeal dentition, in the form of tooth plates with small teeth on the pharyngeal arches towards the origins of crown Osteichthyes. Later, these teeth enlarged in size on the posteriormost arches in some Actinopterygii lineages, forming the teeth of the pharyngeal jaw apparatus. To evaluate the correspondence of these morphological changes with the appearance of genetic mechanisms, a survey on genome databases of elements involved in both oral and pharyngeal tooth development in teleosts was undertaken. For this analysis, a conserved region within an enhancer for the dlx2 gene and the presence of the eve1 gene were considered. It was found that these genetic elements originated towards the origin of crown Osteichthyes, coinciding with the appearance of pharyngeal teeth. Furthermore, the phylogenetic distribution of the dlx2 enhancer region supports a late origin of the gene’s odontogenic role, starting in Osteichthyes as opposed to an ancestral origin in Gnathostomata. On the other hand, the presence of a previously undescribed eve1 gene was found on the coelacanth Latimeria chalumnae, changing the most likely position of the loss of this gene in the lineage leading to tetrapods, allowing for the possibility that it may have been present in early tetrapodomorphs. In conclusion, pharyngeal teeth and novel odontogenesis mechanisms involving dlx2 and eve1 originated towards the origin of crown Osteichthyes, at a much later time than previously suggested. Using a dual comparative and bioinformatic approach, interesting hypotheses regarding the evolution of pharyngeal teeth were established and can be tested through experimental methods in the future.