Estructura genética de Siphonaria lateralis en las islas subantárticas Kerguelen: una aproximación por medio de análisis de polimorfismos de un sólo nucleótido

Abstract

Los invertebrados del océano Austral presentan una tendencia a mostrar estrategias de desarrollo directo o encapsulado que conllevan una baja capacidad de dispersión y una alta estructuración de sus poblaciones. Sin embargo, algunas especies sin estadio dispersivo han mostrado una baja estructura genética entre áreas geográficas lejanas, sugiriendo la existencia de flujo genético regular entre ellas. Para dar explicación a estos patrones de dispersión a larga distancia, se ha propuesto el rafting o transporte pasivo en objetos flotantes. Estos procesos serían particularmente comunes en el océano Austral donde abundan las algas pardas gigantes, sin embargo, no se ha dilucidado aún la eficiencia de este mecanismo en mantener un flujo genético estable, ni determinado la escala geográfica a la cual podría realizarse dicha conectividad. En esta investigación se estudiaron poblaciones de Siphonaria lateralis, gasterópodo pulmonado carente de fase larval de vida libre pertenecientes al archipiélago Kerguelen, el cual está ubicado en -49°24' S, 69°18' E y pertenece a la zona subantártica del Océano Antártico. Estudios previos en esta especie utilizando marcadores tradicionales (secuencias de ADN) indican que, dentro de su amplia distribución en el océano Austral, esta especie posee menor estructuración genética que lo esperado. Considerando su desarrollo larval intracapsular se ha propuesto que la homogeneidad genética de S. lateralis sería promovida por dispersión mediada por rafting, asociado a la Corriente Circumpolar Antártica. Surge sin embargo la interrogante de si el transporte por rafting corresponde a eventos excepcionales o si permite mantener una conectividad genética efectiva entre sitios, aún a pequeña escala geográfica (e.g dentro de una isla). Para responder la pregunta anterior, los análisis de polimorfismos de nucleótido simple (SNPs) ofrecen una mayor resolución espacial en comparación con los marcadores mitocondriales, permitiendo evaluar la variabilidad genética entre poblaciones y la conectividad genética efectiva, abarcando sitios a lo largo del genoma completo. En este trabajo se analizaron SNPs dispersos por el genoma de S. lateralis obtenidos con genotipificación por secuenciación (Genotype by Sequencing), provenientes de tres localidades del archipiélago de Kerguelen. Aquellos loci putativamente bajo selección fueron excluidos utilizando conjuntamente aproximaciones bayesianas y de ordenamiento, obteniendo así una señal putativamente neutral a la selección, la cual fue utilizada para determinar diversidad genética, evaluar el grado de estructuración y flujo genético entre las poblaciones. Se analizaron 1.288 loci para 52 individuos. En cuanto a estructura, se observan tres grupos claramente diferenciados, correspondientes a las localidades estudiadas. Estos resultados sugieren que el flujo genético es insuficiente para mantener la homogeneidad genética entre los sitios de estudio. Los análisis de flujo genético no detectan eventos de dispersión reciente pero estiman un bajo flujo histórico que no sería suficiente para mantener el equilibrio deriva-migración entre las poblaciones. Consecuentemente, se infiere que los procesos de dispersión mediados por rafting no logran homogenizar genéticamente las poblaciones de S. lateralis a escala insular. Estos resultados muestran que la naturaleza esporádica, irregular e impredecible de la dispersión asociada a rafting se mantiene a la escala de decenas de kilómetros, permitiendo mantener la integridad genética de la especie, pero no establecer flujo genético efectivo, observándose diferenciación y estructuración genética entre poblaciones pertenecientes al archipiélago, como es de esperar en especies que no poseen estadios larvales dispersivos de vida libre.

The invertebrates of the Southern Ocean have a tendency to show direct or encapsulated development strategies that imply a low dispersal capacity and a high structuring of their populations. However, some species without a dispersive stage have shown a low genetic structure between distant geographical areas, suggesting the existence of regular genetic flow between them. To explain these long-distance dispersal patterns, rafting or passive transport on floating objects has been proposed. These processes would be particularly common in the Southern Ocean where giant brown algae abound, however, the efficiency of this mechanism in maintaining a stable gene flow has not yet been elucidated, nor has the geographic scale at which such connectivity could be determined. In this research we studied populations of Siphonaria lateralis, a free-living pulmonate gastropod lacking a larval phase, belonging to the Kerguelen archipelago, which is located at -49°24' S, 69°18' E and belongs to the subantarctic zone of the Antarctic Ocean. Previous studies on this species using traditional markers (DNA sequences) indicate that, within its wide distribution in the Southern Ocean, this species has less genetic structure than expected. Considering its intracapsular larval development, it has been proposed that the genetic homogeneity of S. lateralis would be promoted by dispersal mediated by rafting, associated with the Antarctic Circumpolar Current. However, the question arises as to whether transport by rafting corresponds to exceptional events or whether it allows maintaining effective genetic connectivity between sites, even on a small geographic scale (e.g. within an island). To answer the above question, single nucleotide polymorphism (SNPs) analyzes offer higher spatial resolution compared to mitochondrial markers, in order to assess genetic variability between populations and effective genetic connectivity, encompassing sites throughout the complete genome. In this work, SNPs dispersed throughout the genome of S. lateralis obtained with genotyping by sequencing (Genotype by Sequencing) from 3 localities of the Kerguelen archipelago were analyzed. Those loci putatively under selection were excluded using Bayesian and ordering approaches together, thus obtaining a putatively selection-neutral signal, which was used to determine genetic diversity, assess the degree of structuring and gene flow between populations. 1.288 loci for 52 individuals were analized. In terms of structure, 3 clearly differentiated clusters are observed, corresponding to the localities studied. These results suggest that gene flow is insufficient to maintain genetic homogeneity between study sites. Gene flow analyzes do not detect recent dispersal events but estimate a low historical flow that would not be enough to maintain the drift-migration balance between populations. Consequently, it is inferred that the dispersal processes mediated by rafting fails to genetically homogenize the populations of S. lateralis at the island scale. These results show that the sporadic, irregular and unpredictable nature of dispersal associated with rafting is maintained at the scale of tens of kilometers, allowing the genetic integrity of the species to be maintained, but not effective gene flow to be established, observing differentiation and genetic structuring between populations belonging to the archipelago, as expected for species that do not have free-living dispersive larval stages.