Evolución de la integración floral en el género schizanthus (solanaceae) en asociación a los sistemas de polinización y reproducción

Abstract

La integración floral, referida a la variación coordinada de los caracteres florales, ha sido vista principalmente como una adaptación para la polinización por animales. Sin embargo, el papel de los polinizadores como principales moduladores de la forma floral ha sido cuestionado sobre crecientes evidencias de estudios eco lógicos que muestran una tendencia a la generalización y dinamismo de los sistemas de polinización. Como alternativa a la selección por polinizadores, se ha propuesto que la integración floral puede ser consecuencia de factores asociados al desarrollo. Los principales objetivos de esta tesis fueron examinar los patrones evolutivos de la integración floral en el género Schizanthus e identificar la respuesta de la integración a cambios en la dependencia de polinizadores o en los modos de polinización. Si los polinizadores tienen una gran influencia en la integración floral es esperable que: (1) el grado de integración de caracteres florales asociados a la atracción de polinizadores disminuya al reducirse la dependencia de las plantas por sus polinizadores; (2) la estructura de la integración floral varíe al cambiar las relaciones funcionales entre los caracteres durante la polinización. Para evaluar estas predicciones se realizó un estudio comparativo entre los patrones de integración de caracteres de la corola y los sistemas de reproducción y polinización en las especies del género Schizanthus (Solanaceae) en un contexto filogenético. Este estudio incluyó: (1) la construcción de una hipótesis filogenética del género; (2) la caracterización de los sistemas de reproducción de las especies y de sus trayectorias evolutivas; (3) la caracterización de los sistemas de polinización y de sus trayectorias evolutivas; y (4) el análisis de los patrones evolutivos de la integración de la corola con relación a la filogenia y ecología de las especies. El género Schizanthus conformado por 12 especies de plantas anuales distribuidas en Chile y Argentina, brinda condiciones apropiadas para evaluar estas predicciones: sus flores zigomórficas y bilabiadas presentan un sistema especializado de polinización, y presenta una amplia variación interespecífica en la morfología floral que se corresponde con tres síndromes de polinización, melitofilia, falenofilia y omitofilia. La hipótesis filogenética del género inferida a partir de las secuencias de las regiones trnF/ndhJ del ADN de cloroplasto e ITS y waxy del ADN nuclear, muestra que las especies xerofiticas del desierto, S. integrifolius, S. lacteus, S. candidus y la especie cordillerana de la zona mediterránea árida, S. alpestris, forman un clado claramente aislado de las demás especies. Éstas a su vez se separan en dos subclados, uno formado por las especies altoandinas S. hookeri y S. grahamii; y otro formado por la especie del desierto, S. laetus y un grupos de especies predominantemente mesofiticas, S. litoralis, S. porringens, S. tricolor, S. pinnatus y S. parvulus. El monitoreo del desarrollo floral y la estimación de la capacidad de auto fertilización en 9 especies del género, demostró que el sistema reproductivo es variable, con especies exógamas, altamente dependientes de polinizadores, y con especies adaptadas a la autogamia retardada, con una alta capacidad de auto fertilización espontánea. Observaciones realizadas para evaluar los síndromes de polinización mostraron que hay una correspondencia parcial entre el síndrome y el tipo de visitante, con una tendencia de las especies exógamas a ser más generalistas que 10 predicho por el síndrome. Reconstrucciones de las trayectorias evolutivas de los sistemas de reproducción y polinización indicaron que el estado ancestral del género era exógamo y melitófilo. La autogamia retardada habría evolucionado en dos ocasiones independientes en el desierto y la estepa altoandina. En estos ambientes, también habría evolucionado la falenofilia y la omitofilia, en correspondencia con la adquisición de polinización por lepidóteros y picaflores, respectivamente. Estas transiciones ocurrirían sin la pérdida del polinizador ancestral, dando lugar a estados generalistas. Esta gradualidad en las transiciones se manifiesta también en los patrones de cambio gradual acelerado con que evolucionan el tamaño y la forma de la corola. La variación en los sistemas de polinización y reproducción encontrada en el género Schizanthus permitió evaluar la influencia de la selección mediada por polinizadores en la integración floral. Los resultados indicaron que el grado y los patrones de integración varían entre las especies de Schizanthus y que estas variaciones son independientes de la historia filogenética, pero están relacionadas con cambios en los sistemas de reproducción y polinización. Contrario a lo esperado, el grado de integración fue mayor en las especies menos dependientes de polinizadores en los dos linajes de Schizanthus donde la autogamia derivó de ancestros exógamos. Sin embargo, de acuerdo a lo esperado, los patrones de integración difirieron entre las especies exógamas con distintos mecanismos de polinización, en una forma consistente con variaciones en las funciones de los caracteres durante la polinización. Cuando los caracteres pierden su función en la polinización tienden a desacoplarse de los otros caracteres de la corola. El mayor grado de integración de la corola observado en las especies menos dependientes de polinizadores sugiere que en Schizanthus la integración de la corola resulta de factores distintos a la selección por polinizadores, tales como factores asociados al desarrollo. Sin embargo, las diferencias en los patrones de integración encontradas entre las especies exógamas de Schizanthus con distintos mecanismos de polinización, sugieren que estos factores no constituyen restricciones suficientemente fuertes como para prevenir la evolución independiente de los caracteres de la corola bajo un régimen de selección adecuado. En las especies exógamas, la selección por polinizadores puede modular los patrones de integración de una manera inesperada, promoviendo el desacoplamiento de los caracteres florales no asociados funcionalmente

Floral integration, defined as coordinated variation between floral traits, has been viewed as an adaptation for animal pollination. However, the role of pollinators as the principal architects of floral morphology has been questioned on the basis of ecological studies that show a tendency in nature toward generalization and dynamism in systems of pollination. As an altemative to pollinator selection, floral integration has been considered a product of development. In this thesis pattems of floral integration were examined in relation to functional pollinator dependence. If pollinators influence floral integration, the level of integration of floral traits involved in attraction of pollinators should decrease as the level of dependence on pollinators becomes reduced; and the floral integration structure should change as the functional relations between floral characters change. To evaluate these predictions a comparative study of pattems of integration and reproductive systems was conducted in the genus Schizanthus in a phylogenetic context. The study inc1uded: (1) the construction of a phylogenetic hypothesis; (2) characterization of reproductive systems; (3) characterization ofpollination reproductive systems; (4) and the analysis of pattems of corolla integration. Schizanthus comprises 12 species of annual herbs distributed in Chile and Argentine. This genus provides conditions for evaluating the predictions of the thesis: its zygomorphic and bilabiate flowers present a specialized system of pollination, and their species present a great variation in floral morphology corresponding to the syndromes of melittophi1y, phalaenophily and omithophily. The phylogenetic hypothesis was estimated with partial waxy gene, ITS and intergenic trnF-ndhJ DNA sequences. The xerophytic species, S. candidus, S. integrifolius, S. lacteus and S. alpestris form a c1ade that is strongly isolated from the remainder of the genus. The remaining eight species are separated in two subc1ades: one comprising the high Andean species, S. hookeri and S. grahamii, and the other comprising the desert species, S. laetus and the mesophytic species, S. litoralis, S. porringens, S. tricolor, S. pinnatus y S. parvulus. Floral monitoring and estimates of the capacity for automatic self-pollination showed that species of Schizanthus range from strong outcrossing (exogamous) to delayed selfing (autogamous). Pollinator observations showed partial correspondence between visitor type and traditional pollination syndrome, with a tendency for the exogamous species to be more generalist than predicted by the syndrome. Reconstructions of the evolutionary trajectories of the pollination and reproductive system showed exogamy and melittophily to be the ancestral states in the genus. Delayed selfing evolved on two independent occasions in the northem deserts and high Andean ecosystems. The phalaenophily evolved in the deserts and omithophily evolved in high Andean. The pollination transitions occurred with the conservation of ancestral pollinators, producing generalist states. The variation in Schizanthus pollination and reproductive systems allowed evaluate the influence of pollinator mediated selection on corolla integration. The results showed that the variation of corolla integration pattems in Schizanthus is independent of phylogenetic history, but it is associated with changes in pollination and reproductive systems. The magnitude of corolla integration was lower in the les s pollinator dependent species in the two lineages where the autogamy has evolved. However, the integration pattems differed between the exogamous species with different pollination mechanisms according with variation in the functions of the traits on pollination: when the traits lost their function on pollination, they tend to decoupling of the remainder corolla traits. The higher corolla integration magnitud e found in the less pollinator dependent species indicates that in Schizanthus the basis of floral integration may lie In developmental causes. However, the differences on integration pattems found In exogamous species with different pollination mechanisms indicate that pollinator selection in exogamous species can modify the underIying pattem, but in an unexpected way: leading to functional decoupling of floral traits instead of integration among all floral traits