Características de la secreción de nectar en Eccremocarpus Scaber R. et P. (Bignoniaceae) en relación a los hábitos de sus polinizadores

Abstract

Las características de la secreción de néctar en Eccremocapus scaber R. et P. (Bignoniaceae) en Chile central, y los hábitos de sus polinizadores fueron estudiados con el propósito de determinar: (1) en que medida 10s requerimientos energéticos de estos últimos han influido sobre la estructura del nectario, y la composición y cantidad del néctar secretado y (2) si el patron diario de actividad de los polinizadores ha influido sobre el horario de secrecion de néctar. Mediante observaciones de terreno durante dos temporadas se comprobó que las flores tubulares, rojo-anaranjadas de Eccremocarpus scaber reciben visitas de un número limitado de especies: dos especies de picaflor, Patagona giqas y Sephanoides galeritus (Trochilidae), una especie de abejorro Bombus dahlbomi (Apidae) y una especie de mariposa Tatochila mercedis (Pieridae). Los patrones de visita, la fidelidad de los visitantes en el tiempo, su comportamiento durante la colecta de néctar, junto a aspectos del acoplamiento morfológico de los visitantes y las flores indican que Patagona gigas (17 - 18 g) y Sephanoides galeritus (5-6 g) son los polinizadores más efectivos de Eccremocarpus scaber. Patagona gigas, fue responsable de la mayor proporción de visitas efectuadas por los picaflores y, por lo tanto, puede considerarse como el polinizador más importante de E. scaber. El néctar en Eccremocarpus scaber es secretado por un disco anular ubicado en el fondo del tubo de la corola, en la base del ovario. El nectario está constituido por tres tejidos: epidermis con estomas, parénquima secretor y parénquima fundamental. Los últimos dos tejidos están atravesados por haces vasculares ramificados. La estructura del nectario permite la acumulación eficiente de los componentes del prenéctar y la secreción rápida de elevados volúmenes de néctar. Amiloplastos que presentan muchos puntos de cristalización, se encuentran en todos los tejidos desde muy temprano en el desarrollo del nectario. Estudios ultraestructurales muestran amiloplastos degradados dentro de vacuolas fagocitarias que aumentan notoriamente en volumen durante el desarrollo del nectario (vacuolas con estas caracteristicas no han sido reportado previamente para nectarios de angiospermas). Las células del parénquima secretor y fundamental están frecuentamente separadas por espacios intercelulares. En el parénquima asociado a los haces vasculares se detectó material fibrilar ultraestructuralmente similar a la proteina-P del floema. En muchos aspectos el nectario de E. scaber es convergente con el de las especies de Passiflora. El inicio de la secreción del néctar está sincronizado con la antésis y continúa a medida que crecen las flores. Los azúcares encontrados en el néctar de Eccremocarpus scaber son glucosa, fructosa, sacarosa y maltosa. La presencia de maltosa en el néctar sugiere que os monosacáridos provienen de la degradación del almidón en el nectario. Ensayos controlados para evitar visitas de los polinizadores, muestran que a lo largo de la vida cada flor secreta un promedio de 11.5 mg de azucar (46 calorias). Flores en la etapa máxima de secreción secretan 5 mg de azucar (21 calorias) en un periodo de 24 h. De acuerdo con estimaciones de los requerimientos energéticos de los picaflores, y el valor energético del néctar de E. scaber, Patagona gigas deberia visitar como minimo, entre 500-800 flores dia-rias, y Sephanoides galeritus alrededor de la mitad, para satisfacer sus demandas energéticas. Los patrones de visita diario de los picaflores fueron muy irregulares, con una tendencia general hacia tres máximos diarios: uno en la mañana (B- 9 AM), otro a media tarde (2 - 3 PM) y un tercero durante las últimas horas de luz (6-7 PM). Los dos picaflores en conjunto efectúan más visitas en las horas de la tarde comparado con las de la mañana, siendo Patagona gigas el principal responsable de dicha tendencia. El patrón general de visita no guarda relación con el patrón de secreción de néctar. Durante las últimas horas de la noche antes del amanecer, la secreción de néctar es muy reducida y la concentración de azúcares muy alta. La secreción aumenta muy rápidamente con la llegada de la luz, produciéndose cantidades similares de néctar menos concentrado en horas de la mañana y tarde. Después del crepúsculo, la secreción de néctar decae, aumentando nuevamente la concentración. El bajo aporte de sacarosa relativo a las hexosas en el néctar de Eccremocarpus scaber es semejante a las especies de plantas polinizadas por murciélagos y paserinas. La capacidad secretora del nectario de las flores de Eccremocarpus scaber es alta en comparación a la mayoria de las especies polinizadas por picaflores estudiadas hasta la fecha. E. scaber se ubica entre las especies de plantas polinizadas por picaflores de tamaño corporal más tipico, y murciélagos o paserinas. Estas tendencias, junto con los notables cambios estructurales internos del nectario, apoyan la hipótesis de una fuerte influencia de los polinizadores en el proceso de secreción de néctar en E. scaber.

Nectar secretion characteristics and pollinator habits were studied in Eccremocarpus scaber (Bignoniaceae) in central Chile in order to assess whether the energy requirements of pollinators have influenced nectary structure, nectar composition and the quantities of sugar secreted, whether daily pollinator activity patterns have influenced the timing of nectar secretion. Observations over two flowering seasons revealed a highly restricted set of visitors on the morphologically specialized, red-orange tubular flowers of Eccremocarpus scaber, which included two species of hummingbirds, Patagona gigas and Sephanoides galeritus (Trochilidae), one species of bumblebee, Bombus dahlbomi (Apidae) and one species of butterfly, Tatochila mercedis (Pieridae). Visitation patterns, constancy of visitors over time and foraging and flower handling behaviour indicates that Patagona gigas (largest known hummingbird species) and Sephanoides galeritus (average sized species) are the most effective pollinators of E. scaber. The greater energy demanding Patagona gigas effected proportionately more of the hummingbird visits to E. scaber flowers than the smaller Sephanoides galeritus, and it may be considered the principal pollinator of E. scaber. Nectar in Eccremocarpus scaber is secreted from a large annular disc, located at the base of the ovary deep in the corolla tube, composed of three tissues: epidermis with stomata, secretory parenchyma, and ground parenchyma. The entire nectary is well supplied with vascular bundles which terminate in the secretory parenchyma. The nectary is structured for efficient accumulation of prenectar components and rapid secretion of large nectar volumes. Large amyloplasts with multiple crystalization points are found in all tissues from the very early stages of development, indicating a phase of storage of prenectar components well in advance of secretion. Ultrastructural studies indicate that starch degradation occurs in phagocytic vacuoles which increase greatly in voluwa during development (vacuoles of this kind have not been reported previously in the angiosperm nectary). Other notable features of the mature nectary include large intercellular spaces and the presence of fibrillar material in the parenchyma associated with the vascular bundles, resembling phloem P-protein. All tissues, upon termination of secretion contain, very large vacuoles occupying 90 % of the cell volume that remain intact. The Eccremocarpus scaber nectary is remarkably convergent in many aspects with that of Passiflora spp. pollinated hummingbirds and bees. Nectar secretion initiation is synchronized with anthesis and continues as corolla growth proceeds. Sugars found in Eccremocarpus scaber nectar are glucose, fructose, sucrose and maltose. The presence of maltose suggests that the monosaccharides are derived from starch degradation. Flowers controlled to exclude pollinator visits secreted a mean of 11.5 mg of sugar (46 calories). Flowers at the maximum stage of secretion produce 5 mg sugar (21 calories) over a 24 hour period. Published estimates of the energy requirements for hummingbirds and the caloric value of standing crop nectar indicate that Patagona gigas must visit between 500-800 flowers daily to satisfy its energy demands minimally, while Sephanoides galeritus must visit approximately half as many flowers. No evidence was obtained for a bimodal pattern of activity in the hummingbird species; on the contrary, visitation patterns were highly irregular daily, with an overal1 general tendency (considering all visits effected during the season) for three maxima per day: one in the morning (8-9 h), a second in the mid hours of the afternoon (14-15 h) and a third during the last hours of daylight (18-19 h). The hummingbirds effected more visits in the afternoon period relative to the morning hours, the tendency being especially notable in Patagona gigas. This general visitation pattern bore no relation to the daily nectar secretion pattern. Nectar secretion was strongly reduced and nectar highly concentrated in the darrk hours of the morning. Secretion increased rapidly after daybreak, equal amounts of less concentrated nectar being produced in the morning and afternoon hours. After the twilight hours, nectar secretion diminished again, and concentration increased. The concentration differences between night and day suggest that nectar secretion might be partially determined by transpiration levels. The 1ow proportion of sucrose in the nectar of Eccremocarpus scaber places it towards the range known species pollinated by bats and passerine birds. The high secretory capacity of the nectary in comparison with published results for other hummingbird pollinated species, again situates E. scaber towards the range known for species of plants pollinated by some of the most energy demanding pollination vectors in the angiosperms. These tendencies, together with major reorganizational changes in the nectary, suggest that the pollinators of E. scaber have had a strong selective effect on nectar secretion characteristics in E. scaber.