Patterning and post-patterning development in the evolution of the avian pectoral apparatus

Abstract

Comprender la evolución morfológica requiere elucidar cómo la morfología es generada durante la ontogenia. El aparato pectoral de las aves ha evolucionado hacia una morfología altamente especializada para el vuelo propulsado. Si bien el registro fósil ha permitido reconstruir los principales cambios morfológicos en la transición de los dinosaurios terópodos a las aves modernas, los mecanismos del desarrollo que subyacen a esta transformación siguen siendo poco comprendidos. Esta tesis investiga los procesos de patterning y postpatterning que moldean la morfogénesis del aparato pectoral aviar. Para ello, combiné técnicas de obtención de imágenes 3D embrionarias con enfoques cuantitativos para el análisis de la forma y comparaciones con el registro fósil con el fin de examinar los cambios morfológicos a lo largo de la evolución. Además, realicé experimentos de parálisis farmacológica para evaluar el papel de la actividad muscular embrionaria (EMA) en la morfogénesis post-patterning. Los hallazgos revelan que ciertos rasgos esqueléticos emergen durante el patterning, mientras se forman las condensaciones mesenquimáticas, mientras que otros resultan de modificaciones post-patterning. La comparación de los patrones de osificación y condensación mesenquimática respaldan una contribución combinada de las clavículas y la interclavícula en la formación de la fúrcula. La fusión de estos elementos ocurre en las etapas de patterning, lo que impide la identificación de formas transicionales en el registro fósil. La elongación del cuerpo principal del coracoides y la proyección dorsal del acrocoracoides ocurren principalmente durante las etapas post-patterning, dando lugar a la formación de la polea supracoracoidea. Los análisis de morfometría geométrica revelan que estos cambios ontogenéticos reflejan estrechamente las transformaciones evolutivas observadas en la transición de los dinosaurios a las aves, sugiriendo que una aceleración heterocrónica de los procesos post-patterning desempeñó un papel fundamental en la evolución del aparato de vuelo. Los experimentos de parálisis embrionaria destacan el papel de la EMA en el desarrollo de la forma normal de los elementos ventrales del aparato pectoral. Sin embargo, no tuvo un efecto significativo su expansión caudal, por lo que dicha condición debe estar dirigida por otros factores. Los resultados indican que la evolución morfológica del aparato pectoral aviar fue impulsada por una combinación de modificaciones tanto en los procesos de patterning como de post-patterning. Esta investigación proporciona nuevas perspectivas sobre los mecanismos del desarrollo que subyacen a la evolución morfológica del esqueleto.

Understanding morphological evolution requires unraveling how morphology is generated during ontogeny. The avian pectoral apparatus has evolved a highly specialized morphology adapted for powered flight. While the fossil record has allowed for the reconstruction of the major morphological changes in the transition from theropod dinosaurs to modern birds, the developmental mechanisms underlying this transformation remain poorly understood. This thesis investigates the processes of patterning and post-patterning that shape the morphogenesis of the avian pectoral apparatus. To achieve this, I combined embryological 3D imaging techniques with quantitative approaches for shape analysis and comparisons with the fossil record to examine morphological changes throughout evolution. Additionally, I conducted pharmacological paralysis experiments to assess the role of embryonic muscular activity (EMA) in post-patterning morphogenesis. The findings reveal that certain skeletal traits emerge during patterning, while mesenchymal condensation occurs, whereas others result from post-patterning modifications. Comparison of ossification and mesenchymal condensation patterns supports a combined contribution of clavicles and interclavicle to form the furcula. The fusion of these elements occurs at patterning stages while mesenchyme condenses, preventing the finding of transitional forms in the fossil record. The elongation of the main body of the coracoid and the dorsal projection of the acrocoracoid process occur primarily during post-patterning stages, forming the supracoracoid pulley. Geometric morphometric analyses reveal that these ontogenetic changes closely parallel evolutionary transformations observed in the dinosaur-to-bird transition, suggesting that heterochronic acceleration of post-patterning processes played a fundamental role in the evolution of the flight apparatus. Embryonic paralysis experiments highlight the role of embryonic muscular activity (EMA) in the development of the normal shape of the ventral pectoral elements. However, it did not have a significant effect on its caudal expansion, suggesting that this condition must be driven by other factors. The results indicate that the morphological evolution of the avian pectoral was driven by a combination of modifications in both patterning and postpatterning processes. This research provides new insights into the developmental mechanisms underlying skeletal morphological evolution.