Descripción neuroetológica de los sistemas sensoriales asociados al forrajeo en un ave insectívora nocturna, la Gallina ciega (Systellura longirostris)

Abstract

Las aves nocturnas presentan variadas adaptaciones anatómicas y conductuales relacionadas al forrajeo en condiciones escotópicas, permitiéndoles hacer frente a las restricciones impuestas sobre el funcionamiento del sistema visual por la escasa iluminación propia de la nocturnidad. Una de aquellas es la complementación de estímulos visuales de baja intensidad con claves auditivas, táctiles u olfatorias. Un grupo particularmente poco estudiado de aves nocturnas corresponde a los caprimúlgidos (gallinas ciegas). Estas aves son cazadoras nocturnas-crepusculares, alimentándose principalmente de insectos capturados en vuelo, en una persecución desencadenada por el paso de la presa por el campo visual dorsal, y finalizando en una captura llevada por una amplia apertura de la boca, lo que provoca el bloqueo de los ojos en esta etapa final del proceso de forrajeo. Esta evidencia conductual sugiere que la visión podría ser complementada por otras modalidades sensoriales, pero las bases neuroetológicas de este fenómeno todavía no han sido descritas. Las gallinas ciegas poseen un conspicuo arreglo de plumas rostrales (cerdas rictales), orientadas ventralmente, las que podrían complementar a la visión (orientada hacia la zona dorsal del espacio) en el proceso de captura de presas. No obstante, su posible rol como estructuras táctiles aún es discutido. En este trabajo se estudió la anatomía del sistema visual y el sistema de cerdas rictales de la Gallina ciega común (Systellura longirostris), a través de la determinación de la orientación, características y proyecciones de las estructuras visuales, al igual que la presencia de estructuras mecanorreceptoras asociadas a las cerdas rictales, y sus eventuales proyecciones hacia núcleos táctiles (sistema trigeminal). Se encontró que tanto la máxima convergencia visual binocular, la densidad de células ganglionares retinianas, y el volumen del Téctum óptico, se presentan en áreas correspondientes al campo visual dorsal. Por otra parte, en la base de cada cerda, se encontraron abundantes grupos de Corpúsculos de Herbst, distribuidos lateralmente respecto de cada folículo. Estos Corpúsculos proyectan de forma parcialmente segregada a varios núcleos de la vía trigeminal (principalmente PrV, TTDo, TTDi and TTDc), formando un mapa somatotópico. Los resultados obtenidos son consistentes con un escenario de complementación entre la visión y el tacto en el eje dorsoventral, en el cual el campo visual dorsal es responsable del desencadenamiento de la persecución y el seguimiento de la presa, presentando un conjunto de especializaciones en dicha área, y las cerdas rictales, orientadas ventralmente, detectan los movimientos de la presa de forma independiente de la visión. Estos resultados configuran un arreglo de especializaciones sensoriales previamente no descrito dentro de las aves.

Nocturnal birds have many anatomical and behavioral specializations, related to foraging in scotopic conditions, enabling them to overcome the restrictions imposed on the visual system by the scarce light availability of nocturnal environments. One of those strategies is the complementation of low intensity visual stimuli with auditory, tactile, or olfactory cues. A particularly understudied group within nocturnal birds are the caprimulgids (nightjars and their allies). These birds are nocturnal-crepuscular foragers, that feed mainly on flying insects by aerial pursuit, which is triggered by the pass of the prey through the dorsal visual field, and ends with a wide opening of the mouth, an event that temporarily blocks the eyes in the final stage of foraging. This behavioral evidence suggests that vision might be complemented by other sensory modalities, but the neuroethological basis for this phenomenon is still unknown. Nightjars exhibit a conspicuous arrangement of rostral feathers (rictal bristles), ventrally oriented, which could complement vision (oriented towards the dorsal area) in foraging. However, the possible tactile role of those feathers is still debated. We investigated the anatomy of the visual and bristle systems in the Band-winged nightjar (Systellura longirostris), by determining the orientation, characteristics, and projections of visual structures, as well as the presence of mechanoreceptor structures associated to the rictal bristles, and their eventual tactile projections (to the trigeminal system). We found that maximum visual binocular convergence, retinal ganglion cell density, and optic tectum volume, occurs at areas corresponding to the dorsal visual field. In the base of each bristle, we found abundant bundles of Herbst corpuscles, distributed laterally around each follicle. Those corpuscles project to several nuclei of the trigeminal pathway (mainly the PrV, TTDo, TTDi and TTDc) in a partially segregated manner, forming a somatotopic map. Our results are consistent with a multisensory complementation scenario in a dorsoventral arrangement, in which the dorsal visual field is responsible for pursuit triggering and prey tracking, and the rictal bristles, oriented ventrally, account for detection of prey movements independently of vision. Those results configure a previously undescribed array of sensory specializations within birds.