Ontogenia postnatal de las estructuras visuales y el rol de la conducta en su desarrollo

Abstract

Un amplio conjunto de estudios ha hecho evidente que el sistema nervioso de amniotas presenta, en sus aspectos estructurales centrales y periféricos, un alto grado de plasticidad, la que se evidencia tanto durante la ontogenia de organismos individuales como al comparar organismos con distintos grados de cercanía filogenética. Particularmente en mamíferos terrestres, estudios comparados del sistema visual sugieren que diversos caracteres estructurales funcionalmente relevantes de este sistema sensorial, incluyendo la topología del campo visual, la orientación y forma del ojo, la proporción relativa y la distribución de los distintos tipos de fotorreceptores, el tamaño y posición de las especializaciones retinianas y la magnitud relativa de las distintas proyecciones retino-centrales, presentan en cada especie un arreglo único y característico. Este arreglo se encuentra en estrecha relación con las características salientes del modo de vida visual de cada especie, tales como el patrón de actividad circadiano (diurno, crepuscular, nocturno), el ambiente (bosques, praderas, desiertos, riberas), la forma de habitarlo (cursorial, fosorial, arbóreo) y modo de alimentación (cazador o herbívoro frugívoro). En estos estudios se suele asumir que la correspondencia entre el arreglo estructural y el modo de vida que caracteriza al estado adulto del sistema visual en cada especie es el resultado del despliegue de programas de desarrollo intrínsecos, soslayando la posibilidad de que procesos epigenéticos relacionados con la experiencia visual temprana del animal, pudiesen tener un rol causal o instructivo en el curso del desarrollo morfológico de estas estructuras. Usando al ratón (Mus musculus) como modelo y utilizando inmunofluorescencia y reconstrucciones tridimensionales de CT, este trabajo explora la influencia de la experiencia visual durante estadios postnatales en la orientación de las órbitas oculares y las especializaciones de la retina formadas por la distribución diferencial de las células ganglionares retinianas (RGCs). Nuestros resultados indican que durante el desarrollo normal la distribución de las α-RGCs permanece estable desde el sexto día postnatal (P06), mientras que la distribución del conjunto total de RGCs cambia progresivamente desde un patrón homogéneo hacia uno con mayor densidad en la zona ventronasal. Por otra parte, la orientación de las órbitas oculares cambia desde una posición lateralizada (23.9°±1.6° de convergencia en P01) hacia una orientación más convergente en el adulto (37.4°±1.2° de convergencia en P60). Repitiendo estas mediciones en cráneos de diferentes especies de mamíferos, encontramos que esta tendencia hacia una mayor convergencia durante el desarrollo es un rasgo generalizado en la clase Mammalia. Al alterar la experiencia visual temprana mediante deprivación lumínica, impedimento de formación de imagen y parálisis de la musculatura extraocular, encontramos que estas manipulaciones no tienen efecto sobre la distribución final de las RGCs. En cambio, observamos todas tienen como efecto una clara disminución en la convergencia de las órbitas oculares en el estado adulto (∼10% menor convergencia que el grupo control). En suma, estos resultados sugieren que la experiencia visual temprana, específicamente la conducta visual, como un factor relevante en el desarrollo postnatal de la orientación de las órbitas oculares, en el ratón.

Extensive research has made evident that the amoniotes' nervous system exhibits a high degree of plasticity in both its central and peripheral structures, which is noticeable during the ontogeny of individual organisms and by comparing across species with different phylogenetic relations. In terrestrial mammals, particularly, comparative studies of the visual system suggest that several functionally relevant structural traits of this sensorial system, including the topology of the visual field, the orientation and shape of the eye, the relative proportion and distribution of photoreceptor types, the size and position of retinal specializations and the relative magnitude of retino-central projections, form a unique and characteristic arrangement in each species. This arrangement is closely linked to key aspects of each species' visual lifestyle, such as circadian activity patterns (diurnal, crepuscular, nocturnal), type of habitat (forests, grasslands, deserts, riverbanks), the way of inhabiting it (cursorial, fossorial, arboreal), and feeding behavior (predatory or herbivorous frugivorous). These studies often assume that the correspondence between structure and way of life observed in the adult visual system is solely the result of intrinsic developmental programs, overlooking the possibility that epigenetic processes related to the organism's early visual experience may play a causal or instructive role in shaping the morphological development of these structures. Using the mouse (Mus musculus) as a model and performing immunofluorescent and CT tridimensional reconstruction techniques, this study explores the influence of postnatal visual experience on the ocular orbits and retinal specializations formed by differential retinal ganglion cell (RGC) distribution. Our results indicate that during normal development, the -RGCs' distribution remains unchanged from the sixth postnatal day (P06), whereas the distribution of the total RGCs progressively changes from a homogeneous pattern to one with increased density in the nasoventral region. On the other hand, ocular orbit orientation also changes progressing from a lateralized position (convergence of 23.9°±1.6° at P01) to a more convergent orientation in adulthood (convergence of 37.4°±1.2° at P60). Through a phylogenetic analysis we found that this trend of progressive orbital convergence in development is widespread across class Mammalia. By manipulating early visual experience with light- and form-deprivation, and extraocular muscle paralysis, we have found that none of these affect the final distribution of RGCs. However, we observed a clear reduction in adult ocular orbit convergence (∼10% lower convergence than the control group). Altogether, these results suggest that early visual experience, and visual behavior specifically, as a relevant factor in the postnatal development of ocular orbit orientation in the mouse.