Evaluación experimental de la importancia de efectos indirectos descendentes y ascendentes sobre el éxito reproductivo de chuquiraga oppositifolia (asteraceae) en la cordillera de los Andes en Chile Central

Abstract

Por años se ha debatido si cambios poblacionales y en la estructura de las comunidades están controlados mayoritariamente por fuerzas descendentes (ej., depredadores) o por fuerzas ascendentes (ej., disponibilidad de nutrientes). Evidencia a favor de la importancia de fuerzas descendentes la constituyen los numerosos estudios que han reportado la ocurrencia de "cascadas tróficas", las cuales describen los efectos indirectos positivos de carnívoros sobre las plantas a través del control que éstos pueden ejercer sobre los animales herbívoros. Estos efectos consisten en reducciones en el daño foliar, mayor crecimiento y éxito reproductivo, y cambios en la estructura comunitaria de plantas. En cambio, evidencia a favor de la importancia de fuerzas ascendentes surgió al comprobar que cambios en los niveles de producción primaria y/o nutrientes se traducían en modificaciones en los tamaños poblacionales, biomasa, y composición y diversidad de productores primarios, herbívoros, e incluso carnívoros en comunidades biológicas. En el caso de los potenciales efectos indirectos de carnívoros sobre plantas, evaluaciones y discusiones de la prevalencia e importancia de estos efectos descendentes de depredadores en comunidades terrestres han dejado completamente afuera a un importante, diverso y ampliamente distribuido gremio, viz. los insectos polinizadores, los cuales podrían transmitir efectos descendentes de los carnívoros sobre las plantas. De la misma manera, los depredadores han sido mayoritariamente ignorados en estudios de interacciones entre insectos polinizadores y plantas. En este sentido, insectos polinizadores también son presa de carnívoros. Sin embargo, los potenciales efectos de carnívoros sobre el desempeño reproductivo de plantas han sido desestimados en la mayoría de los estudios de interacciones polinizador-planta, a pesar de que respuestas conductuales de polinizadores frente a un peligro de depredación podría llevarlos a reducir sus visitas a plantas con depredadores presentes, resultando, en últimos términos, en la producción de un menor número y calidad de semillas. Es decir, carnívoros podrían producir efectos negativos fuertes sobre la adecuación biológica de plantas. Podría esperarse que reducciones en la visita de polinizadores fuesen especialmente críticas en ecosistemas de montaña en donde la entomofilia es importante, la abundancia y actividad de polinizadores es comúnmente baja, la producción de semillas está en ocasiones limitada por la disponibilidad de polen, y la exogamia es el sistema de reproducción dominante entre plantas longevas. Por otro lado, ha sido ampliamente documentado que la disponibilidad de nutrientes, específicamente el nitrógeno (N), en el suelo limita la productividad de plantas que habitan ecosistemas de montaña, aunque pocos estudios han evaluado sus efectos sobre aspectos reproductivos de las plantas. Además, la mayoría de éstos han considerado a especies herbáceas solamente, y no han investigado los impactos de la adición de nutrientes sobre los patrones de visita de polinizadores, los cuales se esperaría que tuviesen efectos importantes sobre la producción de semillas. En esta tesis, a través de un experimento factorial de exclusión de depredadores y adición de N, se evaluó la importancia de efectos indirectos descendentes de depredadores de insectos (i.e., reptiles y aves), y ascendentes de nutrientes en el suelo sobre el éxito reproductivo de la especie arbustiva autoincompatible Chuquiraga oppositifolia dentro del matorral subandino (2000-2700 m s.n.m.), Cordillera de Los Andes, Chile central, el cual se caracteriza por presentar altas densidades de reptiles, específicamente lagartijas de varias especies del género Liolaemus (Tropiduridae) y vegetación arbustiva baja entremezclada con rocas habitadas por lagartijas y visitadas por aves insectívoras, particularmente dormilonas Muscisaxicola (Tyrannidae). La presencia de Liolaemus (y no así de Muscisaxicola) tuvo fuertes efectos negativos sobre los patrones de visita de los insectos polinizadores y la producción de semillas. Las tasas de visita de los polinizadores más frecuentes, una mariposa Satyridae y una mosca Syrphidae, la duración de las visitas, y la producción de semillas en C. oppositifolia, fueron entre 2 y 4 veces mayores cuando las lagartijas fueron excluidas. Además, en un experimento natural, comparando arbustos creciendo junto a rocas habitadas por lagartijas Liolaemus territoriales con aquellos alejados de rocas, la duración de las visitas de las moscas Syrphidae resultó ser 9 veces más cortas, y las tasas de visitas de éstas y de la mariposa Satyridae, y la producción de semillas fueron 2 a 3 veces menores en arbustos junto a rocas ocupadas por Liolaemus comparadas con arbustos alejados de rocas. Durante la siguiente temporada de crecimiento, a través de nuevos experimentos naturales realizados en tres sitios distintos y a distintas altitudes, se mostró que los efectos de Liolaemus ocurrían en algunos de estos sitios, y a distintas altitudes (Farellones a 2350 m s.n.m.), siendo los efectos marginalmente significativos en un sitio a 2550 m s.n.m. cercano a Portillo. La producción de semillas, por su lado, no fue afectada por la adición de N al suelo. Un aumento en la fertilidad del suelo no resultó en un aumento en el número o tamaño de capítulos florales, mayor despliegue floral de los arbustos, un incremento en las visitas de insectos polinizadores, o la producción de un mayor número de semillas. La calidad de las semillas, expresada como biomasa, fue сa. 25-30% menor en arbustos fertilizados, pero el porcentaje de germinación no difirió (55-60%). Además, durante la segunda temporada de crecimiento, la floración fue incluso reducida en arbustos que recibieron N mientras que el crecimiento vegetativo aumentó. Adicionalmente, a través de un experimento de polinización manual, realizado paralelamente a los otros experimentos, se mostró que la producción de semillas en C. oppositifolia estaba fuertemente limitada por la disponibilidad y niveles de traspaso de polen. Esto concuerda con las bajas tasas de visita de los polinizadores encontradas en este estudio, y reportadas para ecosistemas de alta montaña en general. En conclusión, los resultados de esta tesis sugieren que, al menos en el corto о mediano plazo, los depredadores, específicamente lagartijas del género Liolaemus, ejercerían efectos de mayor magnitud sobre la producción de semillas en el arbusto C. oppostifolia que la disponibilidad de N en el suelo. Factores bióticos como depredadores e insectos polinizadores serían más importantes en el control de la producción de semillas que factores abióticos como la disponibilidad de nutrientes en el suelo. Sin embargo, tanto factores bióticos (ej., granivoría) como abióticos (ej., humedad del suelo) podrían conjuntamente afectar el proceso de reclutamiento de esta especie alto-andina.

An ongoing debate in Ecology is whether populations and the structure of communities are primarily controlled by top-down (e.g., predators) or bottom-up (e.g., nutrients) forces. Numerous experimental studies reporting the occurrence of trophic cascades, which describe the indirect effects of carnivores on plants through herbivore control, have provided strong evidence in favour of the importance of top-down forces. Carnivore effects on plants include reduced leaf damage, enhanced plant growth or reproduction, and shifts in plant community structure. On the other hand, evidence favouring the importance of bottom-up forces are the numerous studies showing that shifts in primary production or nutrient levels could bring about changes in population size, biomass, and species composition and diversity of communities. In the case of the potential indirect effects of carnivores on plants, evaluations and discussions of the prevalence and importance of top-down effects of predators in terrestrial communities have not considered an important, diverse and widely distributed guild, viz., insect pollinators, which could trasmit top-down effects of carnivores to plants. Likewise, predators been largely overlooked in research on plant-pollinator interactions. Apart from herbivores, insect pollinators are also known to fall prey to carnivores. However, studies on plant-pollinator interactions have mostly neglected the potential effects of predators of pollinators on plant seed output, even though anti-predatory behaviour of pollinators may affect visitation patterns, pollen transfer, and ultimately plant reproductive output (number and quality of seeds). Predator-mediated reductions in pollinator visits could be expected to be specially critical in alpine environments where entomophily is common, pollinator abundance and activity levels are often low, seed set is sometimes pollen-limited, and outbreeding is the dominant breeding system among long-lived species. On the other hand, in cold alpine ecosystems, soil nutrient availability (particularly nitrogen) has long been known to limit plant productivity, although few studies have evaluated their effects on aspects of plant reproduction. Further, most of the few nutrient addition studies concerning reproduction in the alpine have considered herbaceous species only, and have not investigated the impact of nutrient enhancement on pollinator visitation patterns, which would be expected to impinge on seed output. Here, through a factorial predator exclusion and nitrogen (N) addition experiment, I evaluated the importance of indirect top-down insectivorous vertebrate predator (i.e., reptile and bird) and of bottom-up (i.e., nutrient) effects, on the reproductive output in the insect-pollinated, self-incompatible shrub species Chuquiraga oppositifolia in the lower alpine belt (2000 - 2700 m a.s.l.) in the central Chilean Andes. This alpine belt possesses a high density of a number of species of lizards in the genus Liolaemus (Tropiduridae), and is characterized by low shrubs interspersed among rocks that are inhabited by territorial lizards and commonly used by Muscisaxicola (Tyrannidae) flycatchers as perching sites. Visitation rates of the most frequent pollinators, a satyrid butterfly and a syrphid fly, the duration of pollinator visits, and C. oppositifolia seed output, were 2-4 times greater when reptiles (Liolaemus lizards) were excluded, while insectivorous birds (Muscisaxicola flycatchers) had no effect. In a natural experiment in which shrubs growing adjacent to lizard-occupied rocks were compared to shrubs distant from rocks, visits by syrphids were 9 times shorter, and pollination visitation rates of satyrid butterflies and syrphid flies, and C. oppositifolia seed output were 2-3 times lower on shrubs growing adjacent to lizard-occupied rocks compared to those distant from rocks. During the following growing season, the generality of the lizard effects were tested at three different sites located at three different altitudes, again using natural experiments. The results showed that the lizard effects also occurred at other localities and altitudes (Farellones at 2350 m a.s.l), and were marginally significant at a site at 2550 m a.s.l. near Portillo. Seed production, however, was unaffected by the addition of N to the soil. Nitrogen addition did not enhance the number or size of capitula, floral display, insect pollinator visitation, or seed number per capitulum. Seed quality expressed as biomass was ca. 25-30% lower in N addition shrubs, but percentage germination did not differ (55-60%). In the second growing season following N addition, only 33% of N addition shrubs flowered compared to 71% of control (untreated) shrubs. Further, vegetative growth was enhanced in shrubs which had received N during the previous growing season. Thus, at least in the short term (two growing seasons), no evidence that seed output in C. oppositifolia is positively affected by soil N availability was detected in this study. In addition, a supplemental hand pollination experiment conducted concurrently with the above two experiments showed that seed output in C. oppositifolia was strongly pollen-limited. This result is consistent with the low rates of insect pollinator visitation found in this study, and reported for many alpine ecosystems in general. In conclusion, the results of this dissertation strongly suggest that, at least in the short term, predators, specifically Liolaemus lizards, seem to be much more important in the control of seed production in the shrub C. oppositifolia compared to soil N availability. Finally, biotic factors such as predators and insect pollinators seem to be more important in controlling seed output in alpine C. oppositifolia than abiotic factors such as soil N availability. However, both biotic (e.g., granivory) and abiotic factors (e.g., soil moisture content) could negatively affect the recruitment process in this highandean shrub species.