Divergencia latitudinal en la comunicación acústica de Pleurodema Thaul

Abstract

La comunicación es un proceso por medio del cual se lleva a cabo la transferencia de información entre un emisor y un receptor. Este proceso es particularmente importante en la evolución de las especies que utilizan señales comunicativas durante la reproducción, ya que éstas se constituyen en barreras precigóticas, promoviendo el aislamiento reproductivo y la especiación. La variación intraespecífica de las señales producidas por los emisores y las respuestas conductuales desplegadas por los receptores, afectan directamente el acoplamiento necesario entre estos dos componentes para el proceso comunicativo, alterando potencialmente el reconocimiento conespecífico y la reproducción, que lleva a una diferenciación geográfica de las señales. La comunicación acústica es el principal canal por medio del cual los anuros llevan a cabo el intercambio de información durante su época reproductiva. Los machos emiten cantos de advertencia que atraen a las hembras y al mismo tiempo promueven el establecimiento de sus territorios. Pleurodema thaul (Leiuperidae) es el anuro que presenta el mayor rango de distribución latitudinal en Chile, ubicándose desde el desierto de Atacama hasta la Patagonia. Debido a estas características, este anuro constituye un buen modelo experimental para estudiar divergencias en los sistemas de comunicación de especies con distribuciones geográficas extensas. De esta manera, el objetivo del presente estudio es estudiar la divergencia latitudinal en la comunicación acústica de P. thaul a lo largo de su distribución en Chile, caracterizando la variación de los cantos de advertencia emitidos por machos de distintas poblaciones y estudiando los efectos de esta variación sobre las respuestas vocales evocadas de machos y las preferencias fonotácticas de las hembras de esta especie. Para estudiar la divergencia de los cantos de advertencia de esta especie realizamos registros acústicos de los cantos emitidos por machos de cinco poblaciones en Chile, los cuales fueron sometidos a un análisis acústico exhaustivo. Estos cantos presentaron una gran variación entre las poblaciones estudiadas, revelando dos grupos bioacústicos a lo largo de la distribución geográfica de esta especie. Los cantos de las poblaciones del centro y norte de Chile tuvieron largas duraciones, con alto número de pulsos y altas profundidades de modulación comparados con los cantos de las poblaciones del sur. Los parámetros temporales que explicaron la mayor variación entre las poblaciones fueron la profundidad de la modulación y la tasa de pulsos. La frecuencia dominante también mostró una importante variación entre las poblaciones. Para estudiar las implicaciones de la variación presentada por los cantos de advertencia de las distintas poblaciones sobre las preferencias fonotácticas de las hembras de P. thaul, sometimos a hembras de tres poblaciones a pruebas de elección de pareja, en las cuales fueron estimuladas con cantos sintéticos con la estructura acústica de cada población. Las hembras de P. thaul no mostraron preferencias por ninguno de los estímulos presentados, ya fueran cantos sintéticos con las características de sus propias poblaciones o cantos con características foráneas. Además, estudiamos las respuestas vocales evocadas en machos de tres poblaciones a estímulos con la estructura acústica de los cantos de sus propias poblaciones o foráneas. Las respuestas vocales de estos machos mostraron correspondencia con los grupos bioacústicos evidenciadas a partir del estudio de los cantos de advertencia emitidos en condiciones naturales. Las respuestas vocales evocadas de los machos de las poblaciones del norte y centro de Chile desplegaron intensas respuestas a estímulos de sus propias poblaciones, mientras que las respuestas al estimulo de la población del sur fueron significativamente menores. En contraste, los machos de la población del sur de Chile respondieron con una alta actividad vocal al estímulo de la población más septentrional. Además, estudiamos las respuestas vocales evocadas a estímulos en los cuales se modificaron los valores de los parámetros que explicaron la mayor variación interpoblacional de los cantos de advertencia (profundidad de la modulación de amplitud, tasa de pulso y frecuencia dominante). Los machos de las poblaciones del norte y centro de Chile respondieron significativamente menos al estímulo que carecía de modulación de amplitud mientras que los machos de la población del sur respondieron de forma similar a estímulos que tuvieron diferentes valores de modulación de amplitud. En conjunto, estos resultados nos permiten proponer que la variación observada entre los cantos de advertencia emitidos por machos de distintas poblaciones de P. thaul no actúa como barrera precigótica que promueva el aislamiento reproductivo. Sin embargo, la variación observada en las señales tiene efectos sobre el reconocimiento conespecífico entre los machos generando divergencias en la comunicación acústica de esta especie.

Communication is a process by means of which information transfer between a sender and a receiver occurs. This process is particularly important in the evolution of species that make extensive use of communication signals during reproduction because these displays act as prezygotic barriers, promoting reproductive isolation and speciation. Intraspecific variation of signals produced by senders and behavioral responses displayed by receivers affect directly the necessary coupling between these two components for the communicative process, thus potentially altering the conspecific recognition and reproduction, leading to a geographic differentiation of signals. Acoustic communication is the main channel by means of which anurans carry out the exchange of information during their breeding season. Males emit advertisement calls that attract females and simultaneously promote the establishment of territories. Pleurodema thaul (Leiuperidae) is the anuran having the most extensive latitudinal distribution range in Chile, where it is found from the Atacama desert to Patagonia. Because of this and other features, this anuran is an excellent experimental model to study divergence in the communication systems of species with extensive geographic distributions. Thus, the aim of this research is to study the latitudinal divergence in the acoustic communication of P. thaul along its distribution in Chile, characterizing the variation of advertisement calls emitted by males of different populations and studying the effects of this variation on the evoked vocal responses of males and phonotactic preferences of females of this species. To study the divergence of the advertisement calls of this species we carried out acoustic recordings of calls emitted by males of five populations in Chile, and subjected these signals to exhaustive acoustic analysis. These calls showed an important variation among the populations studied, revealing the existence of two bioacoustic groups along of the geographic distribution of this species. Calls of both northern and central populations had long durations, with high number of pulses and high modulation depths as compared to calls of the southern populations. The temporal parameters that explained most of the variation among populations were modulation depth and pulse rate. Dominant frequency also showed an important variation among populations. To study the implications of the variation exhibited by the advertisement calls of different populations on the phonotactic preferences of females of P. thaul, we subjected females of three populations to two-choice tests, in which they were presented with synthetic calls having the acoustic structure of each population. Females of P. thaul did not show preferences for either local or foreign, synthetic calls. In addition, we studied the evoked vocal responses of males of three populations to stimuli having the acoustic structure of calls of their own or foreign populations. The vocal responses of these males showed correspondence with the bioacoustic groups found in the study of advertisement calls emitted in natural conditions. The evoked vocal responses of males from both northern and central populations displayed intense responses to stimuli of their own populations and their responses to the stimulus of southern population were significantly lower. In contrast, males of the southern population responded with higher vocal activity to the stimulus of the northern population. In addition, we studied the evoked vocal responses to stimuli in which the values of the parameters explaining most of the inter-population variation of the advertisement call (modulation depth, pulse rate and dominant frequency) were modified systematically. Males of both the northern and central population responded significantly less to stimuli lacking amplitude modulation whereas those of the southern population responded similarly to stimuli having different values of amplitude modulation. Taken all together, these results lead us to postulate that the variation observed among the advertisement calls of males of different populations of P. thaul does not act as a prezygotic barrier promoting reproductive isolation. However, the variation observed in the signals has effects on recognition among males concomitant with the divergence in the acoustic communication system of this species.