Relación entre la forma de vida, sistema de reproducción y rasgos florales en el género Chaetanthera (Asteraceae)

Abstract

En especies con flores hermafroditas se pueden encontrar dos principales estados reproductivos relativamente estables; aquellas especies autocompatibles capaces de autopolinizarce autónomamente, y aquellas especies autoincompatibles y forzadas a la exogamia o polinización cruzada. Estudios en la evolución de los sistemas reproductivos han mostrado que el cambio desde la polinización cruzada hacia la autopolinización es una de las transiciones más frecuentemente observadas en la naturaleza, lo cual podría ocurrir como un mecanismo de aseguramiento reproductivo frente a la escasez de polinizadores. Del mismo modo, se ha establecido que la transición hacia la autogamia sería irreversible y que el restablecimiento del sistema de incompatibilidad genética, una vez que se ha perdido, es irrecuperable. Aunque teóricamente se ha propuesto que la autogamia debiera ser más frecuente en zonas altoandinas (debido a la disminución de vectores para la polinización que ocurre a mayores alturas), esta hipótesis es puesta en duda por la falta de evidencia empírica que la apoye. Alternativamente se proponen mecanismos que compensarían la falta de polinizadores, como mayores tamaños florales. El objetivo de esta investigación fue determinar la direccionalidad de los cambios evolutivos en el sistema reproductivo, si existe alguna asociación entre la evolución de éstos con la evolución de la forma de vida, y si a mayores altitudes se observa más frecuentemente un sistema de reproducción autógamo o si hay mecanismos que compensen la disminución de polinizadores. Si la autogamia y la pérdida del sistema de incompatibilidad son irreversibles, si el aseguramiento reproductivo mediante autogamia es más frecuente en plantas anuales, y si a mayores alturas se presenta una fuerte disminución en los polinizadores es esperable que: 1) la autogamia y la autocompatibilidad evolucionen repetidamente y de manera irreversible; 2) la forma de vida haya evolucionado correlacionadamente con el sistema reproductivo y 3) la autogamia haya evolucionado más frecuentemente a mayores alturas o que alternativamente hayan evolucionado mecanismos florales que compensen la falta de polinización. Para evaluar esto se realizó una comparación entre los sistemas reproductivos, rasgos morfológicos y forma de vida de las especies del género Chaetanthera (Asteraceae) en un contexto filogenético. Para esto se construyó una hipótesis filogenética del género, se caracterizó el sistema reproductivo y se trazó su trayectoria evolutiva, se estudió la correlación entre la evolución del sistema reproductivo y la forma de vida, y se caracterizó la temperatura media durante la temporada de floración para luego estudiar su correlación con el sistema de reproducción y los rasgos florales, excluyendo el efecto filogenético. El género Chaetanthera lo componen treinta especies que se distribuyen principalmente en Chile, pero también en Perú, Bolivia y Argentina, desde el nivel del mar hasta los 4000 msnm. Este género presenta condiciones ideales para este estudio pues además de distribuirse a bajas y altas altitudes, presenta tanto especies anuales como perennes, su morfología floral es variada, al igual que el sistema de incompatibilidad y el grado de autogamia observado. La hipótesis filogenética del género inferida a partir de las secuencias de la región ITS del núcleo, muestra una clara agrupación de uno de los dos subgéneros, mientras que el otro aparece como un grupo polifilético. Las especies andinas se encuentran mayoritariamente en el clado del subgénero Tylloma, a excepción de la especie andina C. perpusilla, que habita en el límite norte de la distribución andina de las especies. El sistema reproductivo en el género abarca desde especies altamente capaces de autopolinizarce autónomamente y al mismo tiempo completamente autocompatibles, hasta especies que son incompatibles y obligatoriamente exógamas. También existen especies intermedias, con autoincompatibilidad parcial y dependencia intermedia de polinizadores. El área floral varía conjuntamente con la atractividad y con el número de óvulos, observándose que las especies con flores más grandes, como C. spathulifolia, C. renifolia y C. villosa pueden alcanzar hasta un diámetro de 6 cm, y especies tan pequeñas que su diámetro es de apenas 2 mm, como C. taltalensis. De las especies estudiadas, siete presentan una forma de vida perenne y 15 forma de vida anual. Las temperaturas durante la temporada de floración revelaron una tendencia en aquellas especies andinas a presentar valores más bajos, a excepción de C. villosa, posiblemente a causa de su floración tardía. La evolución del sistema reproductivo estaría mostrando una transición desde un ancestro con autoincompatibilidad parcial, hacia especies con incompatibilidad total, parcial y autocompatibilidad. En consecuencia, estaría ocurriendo una restauración del sistema genético de incompatibilidad esporofítico, así como pérdida de este mismo (para los distintos casos). El sistema reproductivo además estaría evolucionando correlacionadamente con la forma de vida, observándose que todas las especies autógamas son obligatoriamente anuales. Excluyendo el efecto filogenético, el hábitat de cada especie no muestra una correlación con el sistema reproductivo o con los rasgos florales estudiados. Sin embargo al no excluir la filogenia, se observa una tendencia a que aquellas especies que no son autógamas tengan un mayor número de óvulos a mayores altitudes. Es decir que las especies con dependencia de polinizadores que habitan en Los Andes tienen un mayor número de floretes por capítulo, sin embargo estas mismas se encuentran más emparentadas entre ellas que con el resto de las especies del género. En las especies de Chaetanthera tanto el hábitat como los rasgos florales están fuertemente determinados por la historia filogenética, mientras que el sistema reproductivo muestra mayor labilidad. En el género Chaetanthera no se observa que en zonas más altas que presentan escasez de polinizadores, exista aseguramiento reproductivo a través de autogamia, ni tampoco se observan mecanismos compensatorios como los investigados en este trabajo. No se puede descartar que existan otros mecanismos que estén compensando las menores tasas de visita, como por ejemplo una mayor longevidad floral. En términos generales, permanece poco clara la direccionalidad de los cambios evolutivos en el sistema reproductivo en este género, aunque estos cambios si serían reversibles. Los resultados estarían dando cuenta de que el fuerte efecto de la forma de vida en los sistemas reproducción en Chaetanthera no permite la adquisición de autogamia en muchas especies perennes, aún cuando hay limitación de polen. Una pregunta que falta por contestar en el género Chaetanthera todavía es cómo las especies no autógamas que viven a mayores alturas logran reproducirse teniendo en cuenta la escasez de polinizadores.

In species with hermaphrodite flowers you can find two main relatively stable reproductive strategies; those self-compatible species capable of autonomous selfpollination and those self-incompatible and forced to cross-pollination or outcrossing species. Studies on the evolution of reproductive systems have shown that the change from outcrossing to selfing is one of the most frequently observed transitions in nature, which could occur as a reproductive asurance mechanism against scarcity of pollinators. Similarly, it is established that the transition to outcrossing would be irreversible and that the restoration of genetic incompatibility system, once lost, is irretrievable. Although theoretically it is proposed that inbreeding should be more common in highlands (due to decreased vectors for pollination that occurs at higher altitudes), this assumption is challenged by the lack of empirical evidence to support it. Alternatively, mechanisms to compensate for the lack of pollinators are proposed, such as increased floral sizes. The objective of this research was determine the directionality of evolutionary changes in the reproductive system, if there is any association between the evolution of these with the evolution of the life strategy, and if selfing is most often observed at higher altitudes or if there are mechanisms to compensate the lack of pollinators. If inbreeding and loss of self-incompatibility system are irreversible, if reproductive assurance through self-pollination is more common in annual plants, and if at higher altitudes there is a decrease in pollinators, it is expected that: 1) selfing and self-compatibility have evolved repeatedly and irreversibly; 2) life strategies have evolved in correlation with the reproductive system and 3) selfing has evolved more frequently at higher altitudes or alternatively floral mechanisms have evolved to compensate the lack of pollination. To assess this, it was performed a comparison between reproductive systems, morphological features and life strategy of the genus Chaetanthera (Asteraceae) in a phylogenetic context. A phylogenetic hypothesis for this genus was built, the reproductive system was characterized and its evolutionary path was traced, the correlated evolution between the reproductive system and life strategy was studied, and the average temperature was characterized during the flowering season to study its correlation with the reproductive system and floral traits, excluding phylogenetic effect. The genus Chaetanthera has thirty species distributed mainly in Chile, but also in Perú, Bolivia and Argentina, from sea level to 4000 masl. This genus presents ideal conditions for this study because, as well as is distributed at low and high altitudes, presents both annual and perennial species, the flower morphology is varied, just like the strength of the incompatibility system and the degree of selfing observed. Phylogenetic hypothesis inferred from sequences of ITS nuclear region, shows a clear grouping of one of the two subgenus, while the other appears as a polyphyletic group. Andean species are mostly in the clade of the subgenus Tylloma except for C. perpusilla, inhabiting the northern edge of the Andean species distribution. The reproductive system range from species highly capable of autonomous selfing and at the same time completely self-compatible, to species that are self-incompatible and necessarily exogamous. There are also intermediate species with partial selfincompatibility and intermediate dependence on pollinators. The floral area varies along with the attractiveness and the ovule number, and it was observed that species with larger flowers, as C. spathulifolia, C. renifolia and C. villosa can reach a diameter of 6 cm, and there are species so small that its diameter is only 2 mm, as C. taltalensis. Of the species studied, seven have a perennial life form and 15 are annual. Temperatures during the flowering season revealed a trend in those Andean species to have lower values, except for C. villosa, possibly because of its late flowering. The evolution of the reproductive system show a transition from an ancestor with partial self-incompatibility, to species with total and partial self-incompatibility and selfcompatibility. According to this, it is happening a restoration of the sporophytic selfincompatibility genetic system and loss of the same (for the different cases). Reproductive strategy it is also evolving in correlation to life form, our results show that all the autogamous species are necessarily annual. Excluding the phylogenetic effect, the habitat of each species shows no correlation with the reproductive system or floral traits studied. However by not excluding phylogeny, a trend is observed where those species who depend on pollinators have a greater ovule number per flower at higher altitudes. This means that the pollinator dependent species inhabiting the Andes have a larger number of florets per capitulum, yet these species are more related to each other than with the rest of the species of the genus. Chaetanthera species in both habitat and floral traits are strongly determined by the phylogenetic history, while the reproductive system shows greater lability. The genus Chaetanthera shows that there is no reproductive assurance in higher areas with lack of pollinators, through selfing, nor compensatory mechanisms as those investigated in this work. It cannot be excluded that there are other mechanisms that are compensating for lower visit rates, such as increased floral longevity. Overall, it remains unclear the directionality of evolutionary changes in the reproductive system in this genus, although these changes would be indeed reversible. The results revealed that the strong effect of life form on reproductive strategy in Chaetanthera not allow the acquisition of selfing in many perennial species, even when there is pollen limitation. One question which still remains unanswered in Chaetanthera is how the notautogamous species, that live at higher altitudes, manage to reproduce given the lack of pollinators.