Divergencia ecológica y genómica de los pingüinos papúa impulsada por su adaptación en ambientes contrastantes del Océano Austral

Abstract

Uno de los grandes desafíos que se deben enfrentar ante el escenario de cambio climático que estamos viviendo es poder determinar el potencial adaptativo de las especies. Especies que muestren bajas señales de diversidad genética tendrán menor posibilidad de responder ante los cambios futuros de sus ambientes locales, y por lo tanto estarán expuestas a un mayor riesgo de extinción. La adaptación local es el proceso a través del cual las poblaciones, linajes o especies responden a las condiciones del ambiente en el cual habitan. Este proceso adaptativo surge como consecuencia de las presiones selectivas de cada hábitat y puede potenciarse cuando los individuos se encuentran aislados geográficamente y/o reproductivamente. Especies que habitan el Océano Austral han estado históricamente sometidas a presiones selectivas producto de su historia geológica y climática, pero también debido a la presencia de los frentes oceánicos, los cuales generan hábitats contrastantes que pueden actuar como una barrera, estructurando las poblaciones y promoviendo eventos de especiación y adaptación local. Dentro de las especies que lo habitan, los pingüinos papúa son especies emblemáticas distribuidos ampliamente a través de esta región. A pesar de que se consideran como una especie ampliamente distribuida, existe un debate con respecto a su sistemática. Diversos estudios han sugerido la existencia de al menos cuatro linajes altamente divergentes los cuales podrían encontrarse adaptados localmente, pingüino papúa del norte (Sudamérica), papúa del sur (Antártica), papúa del sudeste (Islas Kerguelen) y papúa del este (Islas Crozet, Marion y Macquarie). Para esta tesis, se secuenciaron los genomas de 64 individuos de pingüinos papúa distribuidos en 10 colonias alrededor del Océano Austral, los cuales se utilizaron para el desarrollo de dos capítulos. En el primero, se estudió el grado de divergencia de los genomas mitocondriales y se exploró el grado de divergencia adaptativa entre los linajes previamente descritos. Se analizaron los genomas mitocondriales ya que, las diferencias entre ambientes pueden ejercer una importante influencia sobre los genomas mitocondriales, ya que se pueden ver favorecidos ciertos genotipos para compensar los requerimientos metabólicos de los ambientes locales. Los resultados mostraron elevados niveles de divergencia entre los mitogenomas de los cuatro linajes, detectándose sustituciones específicas para cada uno de los cuatro linajes. A pesar de que se observó que la selección purificadora fue la principal fuerza actuando sobre los genes mitocondriales, se detectaron señales de selección positiva en codones de genes del Complejo I mitocondrial (NADH). Al evaluar dentro de ramas puntuales de la filogenia, se observó que el linaje del este (pingüinos papúa de las Islas Crozet y Marion) mostró mayores señales de diferenciación con respecto a los otros linajes, donde los 13 genes mitocondriales mostraron haplotipos exclusivos para este linaje. Además, fue el linaje que mostró la mayor cantidad de genes bajo selección (seis codones en tres genes). Sin embargo, los otros tres linajes mostraron menor nivel de diferenciación entre sí, incluso compartiendo haplotipos y secuencias de aminoácidos. En el segundo capítulo se estudió el grado de divergencia a nivel de genomas, encontrándose elevados niveles de diferenciación genómica entre los linajes descritos, identificando que las colonias de la Isla Macquarie son una población diferenciada del linaje del este. Además, utilizando distintos métodos de detección de barridos selectivos, se encontraron 42, 77, 101 y 79 genes bajo selección en los linajes del norte, sur, sudeste y este respectivamente, casi sin sobreposición de genes bajo selección entre linajes. Los genes bajo selección identificados se encuentran involucrados en procesos como termorregulación, osmorregulación, morfología y posible aislamiento reproductivo entre linajes. Por otro lado, se estudió el grado de diferenciación morfológica entre linajes utilizando ejemplares de museo, observándose que los pingüinos papúa del norte, sudeste y sur son distintos morfológicamente, incluso individuos de las poblaciones de las Islas Georgias del Sur fueron diferentes en términos morfométricos. En este capítulo también se realizaron proyecciones futuras de los nichos climáticos de cada linaje. Los modelos sugieren que el cambio climático expandirá las condiciones favorables para los papúa de Antártica, sin embargo se proyecta una pérdida de ambientes idóneos para los papúa del norte y del sudeste. Sin embargo, estos dos linajes presentan elevados niveles de diversidad neutral y adaptativa, lo que puede ser interpretado como un mayor potencial adaptativo para responder a los cambios futuros del ambiente. Este capítulo provee diferentes líneas de evidencia, desde genómica, adaptativa, ecológica, información morfológica y una exhaustiva revisión que sugiere que existen cuatro especies de pingüinos papúa alrededor del Océano Austral, incluyéndose la descripción formal de una de las especies. Este trabajo permitió explorar las bases genómicas de la especiación y el rol las fuerzas microevolutivas actuando durante el proceso de diversificación de los pingüinos papúa. A través de ello, usando diferentes líneas de evidencia, se resolvió un extenso debate sobre la sistemática del grupo. Se identificaron distintos procesos y patrones de distribución de la diversidad genética que permitieron determinar linajes que poseen un mayor grado de vulnerabilidad. Este trabajo contribuye con la taxonomía y consecuentemente la conservación de estas especies, pero transciende al conocimiento evolutivo, genómico molecular, biogeográfico del Océano Austral y las potenciales consecuencias futuras del cambio climático para la biodiversidad.

One of the great challenges that must be faced in the climate change scenario that we are experiencing is being able to determine the adaptive potential of species. Species that show low signs of genetic diversity will be less likely to respond to future changes in their local environments and will therefore be at greater risk of extinction. Local adaptation is the process through which populations, lineages, or species respond to the conditions of the environment in which they inhabit. This adaptive process arises as a consequence of the selective pressures of each habitat and can be enhanced when individuals are geographically and/or reproductively isolated. Species that inhabit the Southern Ocean have historically been subjected to selective pressures as a result of their geological and climatic history, but also due to the presence of oceanic fronts, which generate contrasting habitats that can act as a barrier, structuring populations and promoting events. of speciation and local adaptation. Among the species that inhabit it, gentoo penguins are emblematic species widely distributed throughout this region. Although they are considered a widely distributed species, there is a debate about their systematics. Various studies have suggested the existence of at least four highly divergent lineages which could be locally adapted, the northern gentoo (South America), southern gentoo (Antarctic), southeastern gentoo (Kerguelen Islands) and eastern gentoo (Crozet Islands, Marion and Macquarie). For this thesis, the genomes of 64 individuals of gentoo penguins distributed in 10 colonies around the Southern Ocean were sequenced, which were used for the development of two chapters. In the first, the degree of divergence of mitochondrial genomes was studied, and the degree of adaptive divergence between previously described lineages was explored. Mitochondrial genomes were analyzed since differences between environments can exert an important influence on mitochondrial genomes, as certain genotypes can be favored to compensate for the metabolic requirements of local environments. The results showed high levels of divergence between the mitogenomes of the four lineages, detecting specific substitutions for each of the four lineages. Although purifying selection was found to be the main force that acts on mitochondrial genes, positive selection signals were detected in codons of mitochondrial Complex I (NADH) genes. When evaluating within specific branches of the phylogeny, it was observed that the eastern lineage (gentoo penguins from the Crozet and Marion Islands) showed greater signs of differentiation with respect to the other lineages, where the 13 mitochondrial genes showed exclusive haplotypes for this lineage. Furthermore, it was the lineage that showed the largest number of genes under selection (six codons in three genes). However, the other three lineages showed a lower level of differentiation among themselves, even sharing haplotypes and amino acid sequences. In the second chapter, the degree of divergence at the genome level was studied, finding high levels of genomic differentiation between the lineages described, identifying that the colonies of Macquarie Island are a population differentiated from the eastern lineage. Furthermore, using different selective sweep detection methods, 42, 77, 101, and 79 genes under selection were found in the northern, southern, southeastern, and eastern lineages, respectively, with almost no overlap of genes under selection between lineages. The identified genes under selection are involved in processes such as thermoregulation, osmoregulation, morphology, and possible reproductive isolation between lineages. On the other hand, the degree of morphological differentiation between lineages was studied using museum specimens, observing that gentoo penguins from the north, southeast and south are morphologically different; even individuals from the populations of the South Georgia Islands were different in morphometric terms. In this chapter, future projections of the climatic niches of each lineage were also made. Models suggest that climate change will expand favorable conditions for Antarctic Gentoos, however a loss of suitable environments for north and southeast Papua is projected; however, these two lineages present high levels of neutral and adaptive diversity, which can be interpreted as a greater adaptive potential to respond to future changes in the environment. This chapter provides different lines of evidence, from genomics, adaptive, ecological, morphological information, and an exhaustive review that suggests that there are four species of gentoo penguins around the world. Thus, this work allowed us to explore the genomic basis of speciation and the role of microevolutionary forces that act during the diversification of Gentoo penguins. This work contributes to the taxonomy and consequently the conservation of these species, but transcends to the evolutionary, molecular genomic, biogeographic knowledge of the Southern Ocean and the potential future consequences of climate change for biodiversity.